Первым появлением Лары Флинн Бойл на экране стала небольшая роль в фильме «Ferris Bueller’s Day Off» (1986), после которого она стала членом Актёрской гильдии, хотя сцена с её участием не вошла в окончательный вариант фильма. В дальнейшем она участвовала в фильмах «Америка» (1987), «Полтергейст 3» (1988) и «Общество мёртвых поэтов» (1989), прежде чем получить свою первую главную роль, которая сделала её знаменитой — роль подруги убитой Лоры Палмер по имени Донна Хейворд в культовом сериале «Твин Пикс».

По окончании сериала в 1991 году его создатель, режиссёр Дэвид Линч, выпустил полнометражный фильм «Твин Пикс: Огонь, иди со мной», но Бойл отказалась участвовать в съёмках, в основном из-за возросшей популярности и большого количества новых предложений. В этом фильме роль Донны играет Мойра Келли.

В начале 1990-х Бойл старалась сделать себе имя, снимаясь в фильмах разной степени успешности.

Наконец, в 1997 году Бойл проходит прослушивание на главную роль в сериале «Элли Макбил». И хотя главную роль получила Калиста Флокхарт, Бойл настолько впечатлила создателя сериалов Дэвида Келлей, что он специально для неё создал роль помощника окружного прокурора Хелен Гембел в другом сериале его производства — «Практика» (1997). Бойл участвовала в этом сериале вплоть до 2003 года, когда при неудачной попытке реорганизовать бюджет съёмок была уволена, как и большинство актёров основного состава[1]. За роль Хелен она получила номинацию на премию «Эмми».

В 2002 году Бойл играет одну из главных ролей в блокбастере «Люди в чёрном 2». В 2005 году она присоединилась к сериалу «Лас-Вегас» в роли Моники, новой хозяйки отеля.

Начиная с середины 2000-х годов, карьера Бойл пошла на спад и она, в основном, снималась в низкобюджетных фильмах. Чаще она появлялась в прессе из-за своей меняющейся, вследствие пластической хирургии, внешности, из-за чего лицо актрисы стало почти неузнаваемым